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女高中生后藤一里抱持着组乐队的梦想，却因为不擅与人来往，而无法实现愿望。她在某天放学后被急征求着吉他手的伊地知虹夏发现，而因缘加入了“结束乐队”，与山田凉和喜多郁代等其他成员一起开始了音乐活动。

原作漫画于2018年开始进行连载，故事讲述在视频投稿网站拥有人气与知名度，被称为「吉他英雄」的后藤ひとり，是一名只对吉他敞开心房的孤独少女。她在某日与寻找吉他手的伊地知虹夏相遇，并加入她们的乐团「结束バンド」，因而走向新的世界。

在一个海洋占了七成的星球，自从塞壬的出现，失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬，白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营，另组赤色中轴引发战争，人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外，游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音)，个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音)，面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢?