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某天，拒绝上学的中学二年级学生夜守更，第一次没有告诉任何人，在晚上独自外出。 在感受到与白天截然不同的世界的同时，夜守更也遇到了吸血鬼七草荠。 夜守更想要成为吸血鬼，但他必须得爱上七草荠。就这样，夜守更每天晚上熬夜外出，也一直和七草荠相处。

“第一次在夜里，没和任何人打招呼就出去了。”

对女人不感兴趣的初中二年级学生夜守光，现在不知为何逃学了。

而且，他每天晚上都睡不着。

有一天，光第一次在夜里，没和任何人打招呼就出去了。

夜风舒畅，自由自在，与白天不同的世界。光找到了晚上的去处。

突然间，神秘美少女七草荠出现了。

她是夜晚的居民·吸血鬼。

荠告诉了光夜晚的乐趣。

“直到满足今天的自己为止，试着熬夜吧，少年。”

晚上，被荠迷住了的光，向她请求。

“请把我变成吸血鬼吧。”

荠害羞地告诉他变成吸血鬼的条件，那就是……

“人类要爱上吸血鬼!”

不了解恋爱的光，与荠恋爱之后，会变成吸血鬼吗?

两人特殊的“甜蜜”就此开始——

在一个海洋占了七成的星球，自从塞壬的出现，失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬，白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营，另组赤色中轴引发战争，人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外，游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音)，个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音)，面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢?