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故事舞台为苇原町的“创圣学院(創聖学院)”，学院分为两个学部，一为明治时代以来的女校“创圣女学院”学部，俗称“完美(フローレス)”(来是由钻石的净度级别FL(Flawless)，指无瑕，是最高级的净度);二为近年创立的男女校“创圣一般学部”，俗称“细微(スライトリー)”(同是来自钻石的净度级别，指微瑕疵的SI1和SI2(Slightly Included)，比FL低数级)。前者是校风严肃的传统名门学校，后者是自由度高、理念革新的学校，两者几乎相反。而男主角泉户裕理则是属于一般学部，并且是八衢神社宫司泉户裕导的儿子，并有几乎如亲妹妹一样的小鸟游由美奈。
裕理与友人河合亚芽里和要三九郎一起度过升上三年级前的春假，当时学院正进行操场的扩充工程，其间发掘到刻有奇异文字的遗迹，其文字就是裕理家中神社所奉祀的神祇“太转依(太転依(たゆたい))”。但学院鉴定遗迹并无价值而继续工程。数日后开学仪式的当日，裕理被女学院学部如月美冬质疑是阻止扩充工程的人，裕理虽自身知道无关系，但不能辩驳而逃走。裕理认为破坏遗迹恐怕会有灾难发生，遂于深夜潜入学院，进行转换神祇灵魂的仪式，名为“绮久罗美守毘卖(綺久羅美守毘売(きくらみかみのひめ))”、看上去如神一般的纯白灵体立刻出现，并述说约五百年前人类与太转依的共存问题，最后“化成”另一位有狐狸耳和尾的小女孩。之后裕理替其取名为“真白(ましろ)”。
“真白(ましろ)”需要通过睡眠才能回复力量，于是来到八衢神社。
那扇门没人知道它“何时、何地、以何种形式”存在著那扇门，从未有人“看过、接触过、到达过”。然而当“门”打开时，人类居住的“常界”、妖精居住的“天界”、魔物居住的“魔界”将彼此交融，世界的秩序将会被破坏殆尽。人们仅仅因敬畏而如此称呼这道门“Divine Gate”。
三个世界的人们所描绘的理想乡就如同多彩的马赛克一般错综复杂，始终无法统合为一种色彩。三个世界的支配层为打破如此混乱而结成“世界评议会”，将交会的三个世界总称为“统合世界”，为夺回秩序而四处奔走。而世界逐渐回平稳，而“Divine Gate”则成为谁都不知道其真相的都市传说。
同时观察著“统合世界”的两个上位世界“神界”与“龙界”也在遥远的彼方守护著他们的未来。一方面有著以世界评议会为名义而集结的少年少女们，他们知悉“Divine Gate”的存在，而人们则称呼拥有如此能力的人为“适合者”。然而以“Divine Gate”为目标的人迄今没有一个曾经回来过。
即便如此“适合者”们也纷纷以门为目标。他们怀抱著心灵的伤痛，相信著在那前方有著能达成到达者心愿的神圣力量。相信著到达门的人能够“重置”世界，少年少女们迈出步伐，为了知晓那一切真相。
第一章‘黄昏审判’(第一章『黄昏の審判』)
来自世界评议会的公告：黄昏审判结束的话，统合世界得救了。但是开启门扉的少年少女，以及背叛世界的道化龙现在仍在逃亡中。一旦发现，格杀勿论。那是新生世界评议会魔界代表所宣读的信件，圣战的序章。失去重要部下的龙王后悔地说。和共同战斗的湖妖精告别，带著成为罪人的少女前往龙界。而后当龙界代表从新生世界评议会的会议归来之时，全新的故事将会开始。
第二章‘完全落日/黄金黎明’(第二章『完全なる落日/黄金の夜明け』)
魔导书教团教祖想追求“完全世界”的思念。在魔法书教团里，存在著一位无名的教团团员她的真实身分为真教祖。从教团建立时起便设计好的计画。每次都会再创造出虚假的教主。推荐函上，被写上了马瑟斯这个名字。
第三章‘巨大的“希望”=“绝望”’(第三章『大いなる「希望」=「絶望」』)
保持著平稳的统合世界响起了不协和的声音。与诸神一同消失的圣神亚瑟。无法接受眼前现实的、失去了名为王的希望的子民们。最后被遗留在那里的是巨大的绝望。
第四章‘圣战’(第四章『聖戦』)
过去神与龙曾发生过纷争。天界与魔界也发生了相似的纷争。然而一切都随著神圣之门关上而落幕。而现在神圣之门再度开启了。
第五章‘伪王’(第五章『偽りの王』)
六圣人齐聚一堂讨论世界的均衡。人们将众神居住的地方称为神界。然而，所谓的神究竟是具备何种意义的存在。历经数度重演的历史，当那段历史开始的时候，就必定会有诸神的存在。那在圣历这个时代也毫无例外。
第六章 ‘世界的决定’(第六章『世界の決定』)
第七章‘前往门的彼端’(第七章『扉の先へ』)
终幕(『エピローグ』)
正传“罪与罚与赎罪的少女(罪と罚と赎いの少女)”
“那アイ(眼/爱)会改变命运”(「そのアイ(眼/愛)が運命を変える」)
失去姐姐而过著懒散生活的男主角・皋月驱和他的青梅竹马水奈瀬由佳，突然一同被卷入一个染红的世界。然而，与另外4位来自相同世界少年少女一同被卷入到这个事件中，并且以打倒黑骑士们为目的。为了生存下去，并结束“赤之夜”，他们与黑骑士们的战斗也就此开始。
CrossOver追加平行外传“虚空镜界(虚ろなる镜界)”
“这是新世界的魔术(Real)”。(「これが新しい世界の魔術(リアル)」)
Xbox 360版追加的新系列，正外传两个故事开始于同一剧情时间点，男主角天见修隐藏他是位现代科学和魔术融合的“现代魔术师”的身份，并把距离他周围的时间、地点由手机发出。同时街上也谣传著“只要一看见分身(双重存在)后、之后就会行踪不明”。修以他身为现代魔法师的直觉察觉到这令人不安的迹象，就开始调查这起秘密失踪案件。但是他们在解决“双重存在”的问题并接连击败最后的主谋时，却使那能够对抗奈落陨落的力量“人工翠玉碑”彻底消失，于是百野刊在此之后开始正式插手正传的赤夜(幻灯结界)事件(虚空镜界篇自此结束，此时正传剧情尚未完结)。
后传“- Resona Forma -”
本作囊括Before·If·After三个故事，补完本篇中未能详细描述的过去与未来。
before
在原作‘11eyes -罪と罚と赎いの少女-’中登场，阻挡在主角面前的不死魔女“リーゼロッテ·ヴェルクマイスター”。本作将要描述这位魔女在过去与‘禁书目录圣省’的6位使徒展开壮烈死战之时的故事。
if
她唯一心爱的男人，是与她在约550前并肩作战的ドラスベニア国王，维拉德(ヴェラード)。维拉德使用拥有看见未来力量的魔具‘劫之眼 (アイオンの眼)’，让时间追溯到莉婕罗堤尚未成为魔女，走向残酷命运之前的时代，为了阻止纯洁少女 "莉婕罗堤·威尔克麦斯达"(リゼット·ヴェルトール)成为魔女而奔赴战场的故事。
after
原作‘11eyes -罪と罚と赎いの少女-’1年后的世界。由于魔女·リーゼロッテ而被迫面对严苛战斗的主角们，踏上了拯救世界的旅途，在这个过程中，主角与同伴们产生无法磨灭的羁绊。草壁美铃、橘菊理等三年级生，从虹陵馆学园毕业。驱等人则升级，各自欢乐的过著和平的学园生活。在平淡的日常生活中，他们面临了新的烦恼。